Η Ντιναμό Τιφλίδας ιδρύθηκε το 1925 και ξεκίνησε να συμμετέχει στο Σοβιετικό Πρωτάθλημα. Είναι από τις λίγες ομάδες που δεν υποβιβάστηκε ποτέ και μαζί με την Ντιναμό Κιέβου είναι οι μόνες σοβιετικές ομάδες που κατέκτησαν ευρωπαϊκό τίτλο. Η προσεχής αντίπαλος του Ολυμπιακού κατέκτησε το 1981 το Κύπελλο Κυπελλούχων επικρατώντας της Καρλ Τσβάις Ιένα με 2-1 στον τελικό της διοργάνωσης.
Αυτή είναι και η κορυφαία στιγμή στην στιγμή ιστορία του Συλλόγου, ο οποίος έχει καταφέρει να πάρει δύο φορές τον τίτλο στην Σοβιετική Λίγκα και δύο φορές το αντίστοιχο Κύπελλο. Από το 1990 και μετά οι γεωργιανές ομάδες αρνήθηκαν να συμμετάσχουν στο σοβιετικό πρωτάθλημα και διοργάνωσαν για πρώτη φορά την δική τους διοργάνωση, με την Ντιναμό να κατακτά τον τίτλο.